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政府軍が会津侵攻の足がかりとして城へ攻め込みますが、隊長として新選組を率いた斎藤一らの返り討ちに。しかし城の南の稲荷山、東の雷神山、西の立石山の3方向からの陽動作戦を仕掛けた新政府軍に敗れ、城を奪われてしまします。 東北の戊辰戦争の勝敗は、この緒戦ですでに決していたといわれます。

母成峠敗戦後、土方歳三と斎藤一らがこの城で会津藩と軍議を行ったと云われています。新政府軍の侵攻に備えるために、湖南にいた会津藩砲兵隊に援軍要請の手紙を出しますが、援軍を得られず、城代の高橋権太夫は少人数では戦えないと、城と土津神社に火を放ち若松城に撤退。この戦で建物は全て消失し、ここに猪苗代城の役割は終わりを告げます。

母成峠の戦いに敗れた旧幕府軍と新選組。援軍を要請に北へ向かおうとする土方歳三らと分かれ、藩に留まることを決意した斎藤一らは、この如来堂に立てこもります。そして城下に進出した新政府軍と激しい戦いを繰り広げた末、会津新選組のほぼ全員が討ち死を果たします。しかし斎藤一ら数名は生き残り、最後まで抵抗したと云われています。